논문 : Global trends in phenotypic plasticity of plants (2021)

논문 : Global trends in phenotypic plasticity of plants (2021)_잼민아 번역해달라 (25.10.21.)

1. 논문 전문 요약: Global trends in phenotypic plasticity of plants

이 논문은 식물의 **표현형적 가소성(Phenotypic Plasticity)**이 전 지구적으로 어떤 경향성을 보이는지에 대해 **메타 분석(Meta-analysis)**을 통해 방대한 데이터를 종합적으로 검토한 연구입니다. 핵심 내용은 다음과 같습니다.

연구 배경 및 목적

표현형적 가소성이란 식물이 유전적으로 동일하더라도 환경 변화에 따라 그 형태, 생리, 행동적 특성(표현형)을 변화시키는 능력입니다. 이는 식물의 생존과 적응에 중요한 기작입니다.
기존 연구들은 가소성에 대한 결과를 제시해왔으나, 전 지구적이고 광범위한 경향성을 밝혀내는 데는 한계가 있었습니다.
이 연구는 전 세계의 다양한 식물 종과 특성, 환경 조건에 걸친 가소성 데이터를 통합하여 종 간(inter-species) 및 종 내(intra-species) 가소성의 일반적인 패턴을 식별하는 것을 목표로 했습니다.

주요 결과

가소성의 전반적 패턴:
- 대부분의 식물 특성에서 표현형적 가소성은 광범위하게 존재하며, 이는 식물이 다양한 환경 조건에 대처하는 보편적인 방식임을 시사합니다.
- 특히, 가소성의 크기는 **서식지 특성(habitat attributes)**과 **식물 특성(trait attributes)**에 따라 체계적으로 변화하는 경향이 관찰되었습니다.
환경 요인과의 관계:
- 자원 가용성이 높은 환경(예: 비옥한 토양, 풍부한 빛)에 사는 종이 자원 가용성이 낮은 환경에 사는 종보다 가소성이 더 크다는 경향이 나타났습니다. 이는 풍부한 자원을 활용하거나 경쟁에 대응하기 위해 더 유연하게 표현형을 조절한다는 것을 의미할 수 있습니다.
- 변동성 높은 환경에 사는 식물은 예상대로 가소성이 더 높았으며, 이는 급변하는 환경에서 생존 가능성을 높이는 적응 전략으로 해석됩니다.
식물 특성별 차이:
- **성장 관련 특성(growth-related traits)**이나 자원 획득 특성(resource acquisition traits)(예: 잎 면적, 특정 잎 면적(SLA))이 **번식 관련 특성(reproductive traits)**이나 구조적 특성(structural traits)(예: 꽃 피는 시기)보다 더 높은 가소성을 보이는 경향이 있었습니다. 즉, 자원 활용과 관련된 특성이 환경 변화에 더 민감하게 반응합니다.
분류군 및 생육 형태:
- **일년생 식물(annuals)**은 **다년생 식물(perennials)**보다, 그리고 초본(herbaceous) 식물은 목본(woody) 식물보다 더 큰 가소성을 보이는 경향이 있었습니다. 이는 생활사 전략 및 수명과 관련이 깊습니다.

결론 및 시사점

이 연구는 식물 가소성이 무작위적으로 나타나는 것이 아니라, 예측 가능하고 일반적인 전 지구적 패턴을 따른다는 것을 확인했습니다.
이러한 결과는 기후 변화와 서식지 파편화와 같은 전 지구적 변화에 식물 군집이 어떻게 반응하고 적응할지 예측하는 데 중요한 이론적 토대를 제공합니다.
가소성의 크기를 결정하는 요인들을 이해함으로써, 미래 환경 변화에 취약한 종과 회복력이 강한 종을 식별하는 데 도움을 줄 수 있습니다.

Global trends in phenotypic plasticity of plants - Abstract 한국어 번역

기후 변화에 적응할 수 있는 식물종의 잠재력을 평가하기 위해서는 **가소적 반응(plastic responses)**을 예측하는 것이 매우 중요합니다. 하지만 식물의 **표현형적 가소성(phenotypic plasticity)**에 대한 생물지리학적(biogeographical) 패턴을 결정하는 요인이 무엇인지에 대해서는 거의 알려진 바가 없습니다. 이론적으로는 **기후 변동성(climatic variability)**이 표현형적 가소성의 증가를 선택하도록 작용한다고 예측합니다. 반면, 일부 증거들은 **스트레스 조건(stressful conditions)**이 표현형적 가소성을 제한할 수 있음을 보여줍니다.

우리는 식물의 표현형적 가소성에 대한 전 지구적 데이터를 메타분석(meta-analytic) 및 계통 발생학적으로 보정된(phylogeny-corrected) 접근 방식을 사용하여, 위도, 기후, 기후 변동성 및/또는 스트레스 조건이 생물지리학적 규모에서 가소적 반응을 예측하는 요인인지 검증했습니다.

우리의 연구 결과, 할당(allocation) 관련 가소성에서만 표현형적 가소성과 기후 변동성 사이에 긍정적인 연관성이 있음을 확인했습니다. 잎 형태(leaf morphology), 크기(size), 생리(physiology) 관련 가소성은 **평균 연간 온도(mean annual temperature)**와 양(+)의 상관관계가 있었습니다. 또한, 생리적 표현형 가소성이 **냉해 스트레스(cold stress)**에 의해 제한된다는 증거도 발견했습니다.

전반적으로, **비기후적 요인(non-climatic factors)**에 대한 식물의 가소적 반응이 **기후적 요인(climatic factors)**에 대한 반응보다 더 강했습니다. 그러나, 기후 조건이 기후적 요인에 대한 식물의 가소적 반응과 관련이 있었던 반면, 일반적으로 다른 비생물적(abiotic) 또는 생물적(biotic) 요인에 대한 가소적 반응과는 연관되지 않았습니다.

우리의 연구는 기후 변화에 적응할 수 있는 식물종의 잠재력을 다루는 **예측 프레임워크(predictive frameworks)**를 개선하기 위해, 표현형적 가소성을 **촉진(favour)**하고 **제한(limit)**하는 요인들을 고려할 필요가 있음을 강조합니다.

전문 용어 정리 및 설명

원문 용어 (영어)	번역 용어 (한국어)	학술적 의미 및 설명
Phenotypic Plasticity	표현형적 가소성	유전자형(genotype)이 동일함에도 불구하고, 환경 조건에 따라 식물의 형태적, 생리적 특성(표현형)이 변화하는 능력. 식물이 다양한 환경에 적응하는 핵심 전략입니다.
Plastic responses	가소적 반응	환경 변화에 대응하여 표현형이 변화하는 구체적인 행동이나 변화.
Biogeographical patterns	생물지리학적 패턴	생물종이나 생태학적 특성이 지구상의 지리적 분포(위도, 고도, 기후대 등)에 따라 보이는 일정한 경향이나 분포 양상.
Climatic variability	기후 변동성	평균 기후 상태 주변에서 발생하는 기후 요소(온도, 강수량 등)의 단기적 또는 장기적 변동 정도. 변동성이 높다는 것은 환경이 자주 바뀌어 예측하기 어렵다는 것을 의미합니다.
Stressful conditions	스트레스 조건	식물의 생존, 성장, 번식에 부정적인 영향을 미치는 환경 조건(가뭄, 염분, 극한 온도, 영양 부족 등).
Meta-analytic	메타분석적	여러 독립적인 연구 결과를 통계적으로 통합하고 분석하는 방법론을 사용하는. 이 논문처럼 광범위한 경향성을 파악하는 데 유용합니다.
Phylogeny-corrected approach	계통 발생학적으로 보정된 접근법	종 간의 진화적 관계(계통 발생)를 통계 분석에 반영하여, 종 간의 유사성이 단순한 환경 요인 때문이 아닌 공통 조상 때문일 가능성을 배제하고 분석하는 방법.
Allocation	할당	식물이 획득한 자원(양분, 탄소 등)을 성장, 저장, 번식 등 다양한 신체 부위나 기능에 분배하는 과정. 가소성은 자원 배분 전략의 유연성을 의미합니다.
Mean annual temperature	평균 연간 온도	1년 동안의 평균 기온. 식물의 생육에 중요한 기후 요인 중 하나입니다.
Abiotic factors	비생물적 요인	생태계를 구성하는 비생물적인 환경 요소(빛, 물, 온도, 토양, 바람 등).
Biotic factors	생물적 요인	생태계 내 다른 생물과의 상호작용 요소(경쟁, 포식, 기생, 공생 등).
Predictive frameworks	예측 프레임워크	특정 현상(여기서는 기후 변화 적응)을 예측하고 설명하기 위해 개발된 이론적 모델이나 구조.

INTRODUCTION (서론)

**표현형적 가소성(Phenotypic Plasticity)**은 유전자형(genotype)이 환경에 반응하여 상이한 표현형을 발현하는 능력으로, 식물이 급변하는 기후(Hoffmann & Sgrò, 2011; Jump & Peñuelas, 2005) 및 기타 전 지구적 변화 유발 요인(global change drivers)(Matesanz et al., 2010)에 대처할 수 있는 핵심 기제 중 하나로 인정받고 있습니다. 따라서 전 지구적 변화에 대한 식물의 반응을 이해하고 예측하기 위해서는 표현형적 가소성의 광범위한 동인(drivers)에 대한 지식이 무엇보다 중요합니다(Valladares et al., 2014).

식물은 일반적으로 가소성을 가지지만(Sultan, 2000), 종 및/또는 개체군 간에는 가소성 수준에 큰 차이가 존재합니다(Dostál et al., 2016; Gianoli & Valladares, 2012; Sultan, 2001; Valladares et al., 2000). 이러한 종 간 및 개체군 간의 차이는 표현형적 가소성의 진화를 촉진하는 **선택압(selective pressures)**의 차이에서 비롯될 수도 있지만, 그 진화를 제한하는 요인(limiting factors) 때문일 수도 있으며, 이 제한 요인들은 흔히 간과되곤 합니다(Alpert & Simms, 2002; van Kleunen & Fischer, 2005; Valladares et al., 2007).

가소성의 진화를 선택하는 주요 요인

표현형적 가소성의 진화를 촉진하는 것으로 알려진 주요 요인은 **환경적 이질성(environmental heterogeneity)**입니다(Alpert & Simms, 2002; Vázquez et al., 2017). **기후 변동성(climatic variability)**이 식물의 표현형적 가소성과 양(+)의 상관관계가 있다는 상당한 증거들이 있습니다(Alpert & Simms, 2002; Carvajal et al., 2017 등). 계절적 기후 변동성과 연간 기후 변동성 모두 표현형적 가소성 증가를 선택하도록 작용하는 것으로 알려져 있습니다(Matesanz et al., 2010; Vázquez et al., 2017). 다만, 계절 변화는 생리(physiology)와 같이 **가역적(reversible)**이고 빠르게 변하는 특성에서 주로 가소성을 유발하는 반면, 연간 변동은 크기(size)나 자원 할당(allocation) 관련 특성에서 더 높은 가소성을 초래할 가능성이 높습니다(Alpert & Simms, 2002; Botero et al., 2015; Pigliucci et al., 1999).

또한, 일부 연구는 **위도(latitude)**가 기후 변동성의 측정치보다 이질성을 나타내는 더 좋은, 때로는 더 나은 **대리 변수(proxy)**가 될 수 있음을 시사합니다(Molina-Montenegro & Naya, 2012; 동물의 경우 Naya et al., 2012 참조). 위도는 생태학적으로 더 적절한 공간 및 시간 규모에서 이질성과 **예측 가능성(predictability)**의 여러 측면을 통합하는 것으로 간주됩니다(Molina-Montenegro & Naya, 2012; Naya et al., 2012; Rezende et al., 2004). 그러나 위도가 온도 변동성과는 양의 상관관계를 갖는 반면, 강수량 변동성과의 관계는 예측하기가 덜 용이합니다(Ghalambor, 2006; Stevens, 1989). 기후 변동성이나 위도와 식물의 표현형적 가소성 사이의 관계에 대한 증거는 상당하지만, 이러한 연관성에 대한 포괄적이고 다종(multi-species)적인 검증은 여전히 부족합니다.

가소성의 진화를 제한하는 요인

표현형적 가소성 패턴을 예측할 때는 그 진화를 잠재적으로 촉진하거나 제한하는 다른 요인들을 고려하는 것이 중요합니다(van Kleunen & Fischer, 2005; Murren et al., 2015; Valladares et al., 2007).

촉진 요인: 강수량 또는 온도와 가소성 사이의 양의 연관성은 **온화한 환경 조건(benign conditions)**이 더 넓은 범위의 형태적, 생리적 변이를 허용하고(Hulshof et al., 2013), 결과적으로 더 큰 표현형적 가소성을 가능하게 하기 때문에 나타날 수 있습니다(Atkin et al., 2006b; Emery et al., 1994).
제한 요인: 반면, **스트레스 조건(stressful conditions)**은 표현형적 가소성에 제한을 가할 수 있습니다. 이는 가소성과 환경 조건 간의 관계에서 기울기(slope)의 변화로 나타나야 하며, 강수량이 적거나 극한 온도의 지역에서 표현형적 가소성의 크기가 뚜렷하게 감소함을 시사합니다. 표현형적 가소성을 유지하는 **비용(costs)**은 스트레스 조건 하에서 증가하는 경향이 있으며(van Kleunen et al., 2000; Van Buskirk & Steiner, 2009 등), 이로 인해 가소성이 낮아집니다. 만약 비용이 이점을 상회하면, 이는 표현형적 가소성에 **불리한 선택(selection against)**으로 이어집니다(예: Molina-Montenegro et al., 2010).

이러한 가소성의 비용과 한계는 특성(trait)에 따라 다를 가능성이 높습니다. 예를 들어, **형태적 특성(morphological traits)**의 가소성은 비용이 높기 때문에 스트레스 조건 하에서 제한되지만, **생리적 특성(physiological traits)**의 가소성은 비용이 적고 가역적(reversible)이므로 선호될 수 있습니다(Grime & Mackey, 2002). 스트레스 조건 하에서 표현형적 가소성이 낮아진다는 증거가 축적되고 있지만(Atkin et al., 2006a; Crick & Grime, 1987 등), 이 관계에 대한 일반적인(general) 검증은 아직 수행되지 않았습니다.

가소적 반응의 범주와 상호작용

온도 및 강수량의 기후 변동성은 물과 온도(즉, 기후 관련 요인(climate-related factors))에 대한 반응에서 표현형적 가소성의 증가를 선택하도록 작용할 가능성이 높습니다(Vázquez et al., 2017). 그럼에도 불구하고, 식물이 서로 다른 비생물적(abiotic) 및 생물적(biotic) 요인에 반응하기 위해 **상이하지만 일반적인 전략(distinct but general strategies)**을 진화시켜 왔기 때문에(Grime, 1974; Reich, 2014), 기후 변동성은 다른 요인들에 대한 표현형적 가소성 증가도 선택할 수 있습니다. 마찬가지로, 비생물적 스트레스는 기후 요인뿐만 아니라 다른 비생물적 및 생물적 요인에 대한 식물의 반응 또한 제한할 수 있습니다(van Kleunen & Fischer, 2005; Valladares et al., 2007). 예를 들어, 낮은 온도나 강수량은 빛 가용성(light availability)이나 경쟁에 대한 가소적 반응을 제한할 수 있습니다. 경쟁, 빛, 또는 영양분과 같은 다른 요인들에 대한 가소적 반응을 예측할 수 있다면, 기후 변화뿐만 아니라 침입종(invasive species)이나 토지 이용 변화(land-use change)와 같은 다른 전 지구적 변화 유발 요인에 대처할 수 있는 종의 잠재력을 이해하는 데 도움이 될 수 있습니다(Matesanz et al., 2010).

연구의 목표 및 방법

본 연구는 다양한 생태학적 요인에 대한 식물의 가소적 반응에 관한 **전 지구적 데이터 세트(global dataset)**를 수집하고, 메타분석적 접근법을 사용하여 위도, 기후 변동성, 평균 기후 조건 및/또는 스트레스 조건이 생물지리학적 규모에서 식물의 가소적 반응을 예측하는 요인인지 검증했습니다 (그림 1). 광범위한 공간적, 분류학적 규모에서 생태학적 과정을 연구하는 것은 국지적인 우연성을 넘어 **출현하는 패턴(emergent patterns)**과 **일반적인 원리(general principles)**를 밝혀내는 데 중요합니다(McGill, 2019). 본 연구는 식물 표현형적 가소성의 생물지리학적 패턴을 주도할 수 있는 다양한 요인들을 평가하기 위한 최초의 광범위한 노력입니다.

우리는 **다섯 가지 특성 유형(trait types)**으로 분류된 여러 식물 특성(잎 형태, 생리, 식물 할당, 크기 및 성능)에서의 표현형적 가소성을 평가했으며, 이는 기후 관련 요인(예: 물, 온도) 및 기타 요인(예: 빛, 영양분, 경쟁)에 대한 반응을 포함합니다. 또한, 분석에서 종의 **계통 발생적 비독립성(phylogenetic non-independence)**을 고려하여(Harvey et al., 1995), 도출된 패턴이 종의 계통 발생적으로 무작위적이지 않은 표본 때문인지도 검증했습니다. 이 메타분석에는 121개의 논문과 362개의 연구 사례, 80개 식물 과에 속하는 272개 식물 종이 포함되었으며, 위도 45.68° S에서 69.4° N에 걸쳐 있습니다(표 S1, 그림 1).

MATERIALS AND METHODS (재료 및 방법)

Study selection (연구 선택)

우리는 적합한 연구 논문을 검색하기 위해 Web of Science 데이터베이스에서 검색을 수행했습니다. 검색어는 'phenotypic plasticity'와 'plants'를 포함했습니다. 검색된 연구의 수가 많았기 때문에, 논문들은 Web of Science에서 결정한 '관련성(Relevance)'을 기준으로 정렬되었으며, 아래 명시된 기준을 충족하는 최초 110개의 연구가 메타분석에 포함되었습니다. 이후 연구에 포함된 **지리적 범위(geographical scope)**를 넓히기 위한 특정 검색을 통해 11개의 논문이 추가되었습니다. 우리는 아프리카, 호주, 인도 및 러시아의 연구를 중점적으로 탐색했습니다.

결과 데이터 세트에는 지리적 편향(Geographical bias)이 있었지만(그림 1 참조), 포함된 기후 조건의 범위는 광범위했습니다. 이는 평균 연간 온도(Mean annual temperature) $\mathbf{-9^{\circ} \text{C}}$에서 $\mathbf{27.6^{\circ} \text{C}}$까지, 그리고 평균 연간 강수량(Mean annual precipitation) $\mathbf{18}$에서 $\mathbf{3947 \text{ mm}}$까지, 위도 $\mathbf{45.7^{\circ} \text{S}}$에서 $\mathbf{69.4^{\circ} \text{N}}$까지 걸쳐 있었습니다.

연구 포함 기준은 다음과 같습니다:

종 또는 개체군이 두 가지 상이한 처리 조건(treatments) 하에서 재배되었을 것.
처리는 통제된 조건(controlled conditions) 하에서 **단일 요인(single factors)**을 실험적으로 조작하는 방식으로 구성되었을 것.
실험 대상 종이 연구 지역에 **자생하는 종(native to the study site)**일 것 (수집 지역에서 진화적 역사를 가졌음을 보장하기 위함).
씨앗/번식체/식물이 야외에서 수집되었으며 상업적으로 구매된 것이 아닐 것.
수집 지역의 **좌표(coordinates)**가 보고되었거나 쉽게 결정될 수 있을 것.
처리에 대한 **평균(means), 표준 오차(standard errors) 및 표본 크기(sample sizes)**가 표 또는 그래프 형태로 제시되었을 것.

총 121개의 연구는 362개의 **연구 사례(study cases)**를 도출했습니다. 우리는 관찰된 주요 효과(main effects)를 변경하는 데 필요한 연구의 수를 추정하기 위해 **로젠버그의 실패 안전 수(Rosenberg's fail-safe-numbers)**를 계산했습니다(Koricheva et al., 2013). 그 결과, 연구 사례의 수는 **견고성 기준(robustness criteria)**인 $5N + 10$ (Koricheva et al., 2013)을 훨씬 상회하는 것으로 확인되었습니다 (표 S2 참조).

전문 용어 정리 및 설명

원문 용어 (영어)	번역 용어 (한국어)	학술적 의미 및 설명
Web of Science	웹 오브 사이언스	학술 연구 문헌의 인용 색인을 제공하는 주요 데이터베이스.
Relevance	관련성	검색된 연구가 검색어와 얼마나 밀접한지를 나타내는 데이터베이스의 정렬 기준.
Geographical scope/bias	지리적 범위/편향	연구 대상 지역의 공간적 범위 또는 특정 지역에 연구가 집중되어 발생하는 데이터의 불균형.
Treatments	처리 조건	실험에서 조작되는 환경 조건(예: 물, 빛, 온도 등)의 수준.
Controlled conditions	통제된 조건	실험실이나 생장 상 등에서 온도, 습도, 빛 등 다른 요인들을 일정하게 유지하며 단일 요인만 조작하는 실험 환경.
Native to the study site	연구 지역에 자생하는 종	특정 지역에서 자연적으로 발생하고 진화해 온 종. 유전적 변이가 해당 지역의 환경에 적응된 역사를 가졌음을 시사합니다.
Standard errors	표준 오차	표본 평균이 모평균과 얼마나 차이가 날 수 있는지 나타내는 통계량. 데이터의 분산 정도를 파악하는 데 사용됩니다.
Sample sizes	표본 크기	각 실험 조건에서 측정된 개체의 수.
Rosenberg's fail-safe-numbers	로젠버그의 실패 안전 수	메타분석의 결과가 발표 편향(publication bias)에 얼마나 취약한지 평가하는 통계적 지표. 관찰된 효과를 무효화하는 데 필요한 미발표 연구의 수를 추정합니다.
Robustness criteria	견고성 기준	메타분석 결과의 신뢰도를 판단하는 통계적 기준. 이 경우 $5N + 10$ 은 충분한 연구 수가 포함되었음을 의미합니다.

Data collection (데이터 수집)

연구 사례 및 데이터 추출

**상이한 위도(different latitudes)**에서 두 개 이상의 종 또는 개체군을 보고한 연구들은 각각 **개별적인 사례 연구(separate case studies)**로 간주되었습니다(Koricheva et al., 2013). 모든 처리 조건과 보고된 특성으로부터 데이터가 기록되었습니다. 만약 두 수준 이상의 처리 조건이 보고된 경우, 우리는 가장 극단적인 두 처리 수준의 데이터만을 사용했습니다.

특성들은 다음과 같은 **다섯 가지 특성 유형(trait types)**으로 분류되었습니다:

Leaf morphology (잎 형태)
Physiology (생리)
Plant allocation (식물 할당)
Size (크기)
Performance (성능)

각 특성 범주 내에서 **공통적인 특성( $n > 15$ )**에 대한 효과 크기(effect size), 즉 **표현형적 가소성의 크기(magnitude of phenotypic plasticity)**는 표 S3 및 그림 S1에 제시되어 있습니다.

처리 유형(예: 물, 빛, 영양분)도 기록되었으며, 다음의 두 가지 범주로 분류되었습니다:

Climate-related factors (기후 관련 요인): 물, 온도, 침수(flooding) 및 고도(altitude).
Other factors (기타 요인): 경쟁(competition), 빛(light), 영양분(nutrients) 등.

각 처리 범주 내에서 **공통적인 처리( $n > 15$ )**에 의해 유도된 효과 크기(즉, 가소성 크기)는 표 S4 및 그림 S2에 제시되어 있습니다.

표현형적 가소성 측정 및 통계적 처리

**표현형적 가소성(Phenotypic plasticity)**의 측정치로 **효과 크기(Effect size)**의 **절대값(absolute value)**인 **헤지스 ¹ $g$ (Hedge's ² $g$ )**가 사용되었습니다(Davidson et al., 2011).³ 헤지스 $g$ 는 두 가지 수준의 요인에 걸친 **평균의 표준화된 차이(standardised difference in means)**이며, R의 metafor 패키지(Viechtbauer, 2010) 내 escalc 함수를 사용하여 계산되었습니다. 처리 조건에 대한 반응으로 특성의 발현이 증가하든 감소하든 모두 가소적 반응을 나타내기 때문에, 우리는 헤지스 $g$ 의 절대값을 사용했습니다.

다중 특성 통합 (Pooling Multiple Traits)

하나의 사례 연구 내에서 **특정 특성 유형(trait type)**에 속하는 여러 특성이 측정되었을 때, 유사 반복(pseudo-replication) 문제를 피하고 각 연구 사례 내의 분산 **과소평가(underestimation)**를 방지하기 위해 이들을 **통합(averaged)**했습니다.

특성 평균은 **가중 평균(weighted mean)**을 계산하여 통합되었고, 분산은 **특성 간의 상관관계(correlation among traits)**를 보정하여 통합되었습니다(Borenstein et al., 2009).
특성 간 상관관계가 알려져 있지 않았기 때문에, 우리는 ** $r=0$ **과 $r=1$ 두 개의 상관관계 값을 사용하여 **민감도 분석(sensitivity analysis)**을 수행했습니다.
- $r=0$ (상관관계 없음) 가정은 분산을 과소평가(즉, 정밀도와 각 연구 사례 평균의 가중치를 과대평가)하는 결과를 낳습니다.
- $r=1$ (완벽한 상관관계) 가정은 그 반대입니다.
결과는 크게 다르지 않았으며, 본 논문에서는 **가장 보수적인 접근법(most conservative approach)**인 ** $r=1$ **을 가정한 결과를 보고했습니다.

계통 발생 보정 (Phylogenetic Correction)

분석에서 종의 **계통 발생적 비독립성(phylogenetic non-independence)**을 설명하기 위해, R의 S.PhyloMaker 함수와 phytools 패키지(Revell, 2012)를 사용하여 **계통수(phylogenetic tree)**를 구축했습니다. Qian and Jin (2016)이 업데이트한 거대 계통 발생(megaphylogeny) 데이터에서 분석에 포함된 모든 종을 포함하는 **상관 행렬(correlation matrix)**을 추출했습니다.

이 상관 행렬은 ape 패키지(Paradis & Schliep, 2019)의 vcv 함수를 사용하여 추출되었으며, **브라운 운동 진화 모델(Brownian-motion model of evolution)**을 가정합니다. 이 모델 하에서는 **가깝게 관련된 종(more closely related species)**일수록 더 높은 상관관계를 가지며, 이는 더 유사할 것으로 예상됩니다.
또한, 각 특성 유형에 대한 **가소성의 계통 발생 신호(phylogenetic signal of plasticity)**를 추정했습니다. 우리는 **블롬베르크의 K(Blomberg's K)**를 계산하고(Blomberg et al., 2003), 무작위화 테스트(1000회 치환)를 사용하여 그 유의성을 검증했습니다. 유의미한 결과는 **계통 발생 신호(phylogenetic signal)**가 있음을 나타내며, 이는 관련 종이 우연히 예상되는 것보다 더 유사하다는 것을 의미합니다.

기후 데이터 수집 및 변수 계산

기후 데이터는 R의 raster 패키지(Hijmans, 2020)를 사용하여 Wordclim 데이터베이스(Fick & Hijmans, 2017)에서 얻었습니다.⁴ 수집된 변수는 다음과 같습니다:

Mean annual temperature (MAT): 평균 연간 온도
Mean annual precipitation (MAP): 평균 연간 강수량
Temperature annual range: 연간 온도 범위 (가장 따뜻한 달의 최고 온도와 가장 추운 달의 최저 온도의 차이)
Temperature seasonality: 온도 계절성 (월별 평균 온도의 표준 편차(SD))
Precipitation seasonality: 강수량 계절성 (월별 평균 강수량의 변동 계수(Coefficient of Variation, CV))

**연간 기온 및 강수량의 변동(Inter-annual variation)**을 계산하기 위해, $\mathbf{1901 \sim 2019}$ 기간의 MAP 및 MAT 데이터를 CRU TS 데이터베이스( $0.5^{\circ} \times 0.5^{\circ}$ 해상도; Harris et al., 2020)에서 얻었습니다.

연간 강수량 변동: MAP의 **변동 계수(CV)**로 계산.
연간 온도 변동: MAT의 **표준 편차(SD)**로 계산. SD가 사용된 이유는 일부 연구 지역에서 평균값이 0에 가까워질 때 CV가 무의미해지기 때문입니다.

변수 간 상관관계 분석

온도 계절성과 연간 온도 범위는 높은 상관관계를 보였기( $r=0.95, p < 0.05$ ), 연간 온도 범위만을 **연내 온도 변동(intra-annual temperature variation)**의 척도로 보고했습니다.

**위도(절대값)**는 온도 계절성 및 연간 온도 범위와 강한 양의 상관관계를 보였으며( $r=0.76$ , $r=0.64$ ), 연간 온도 변동과도 강한 양의 상관관계를 보였습니다( $r=0.78$ ).
반면, 위도는 강수량 계절성과는 음의 상관관계를 보였고( $r=-0.43$ ), 연간 강수량 변동과는 매우 약한 상관관계를 보였습니다( $r=0.06$ ). 모든 예측 변수 간의 **피어슨 곱-모멘트 상관관계(Pearson product–moment correlations)**는 그림 1a에서 확인할 수 있습니다.

북반구의 육지 면적이 더 넓어 해양의 기후 변동 완화 효과가 적기 때문에, 북반구에서 위도와 기후 변동성 간의 관계가 남반구보다 강할 것으로 예상되었으나(Gaston & Chown, 1999), 개별적으로 분석했을 때 강수량 계절성이나 연간 온도 범위에서는 강한 상관관계의 증거를 찾지 못했습니다 (그림 S3). 오직 연간 온도 변동만이 북반구에서 남반구보다 위도와 더 강한 양의 상관관계를 보였습니다.

Statistical analyses (통계 분석)

1. 가소성 크기 평가 (Trait Plasticity Evaluation)

특성의 가소성을 평가하기 위해, 우리는 **무선 효과 메타분석(random effects meta-analysis)**을 수행했습니다. 이 방법은 연구 간 **처리 효과의 변동(variation in treatment effects)**을 허용하며, R의 metafor 패키지(Viechtbauer, 2010) 내 rma.mv 함수를 사용했습니다. 각 특성 유형은 기후 요인과 기타 요인에 대한 반응별로 개별적으로 분석되었습니다.

기본 모델: 사례 연구 보정

단일 사례 연구 내에서 여러 처리 조건 하의 종/개체군 간 **비독립성(non-independence)**을 설명하기 위해, **사례 연구(Case Study)**를 무선 요인(random factor)으로 지정했습니다:

M_1 \leftarrow \text{rma.mv}(\text{PooledEffectSize}, V_i, \text{random} = (\sim 1 | \text{CaseStudy}), \text{data} = \text{Data})

이질성 검정( $Q$ ) 또한 수행되었습니다. $Q$ 값이 유의미하다는 것은 효과 크기의 분산이 **표본 오차(sampling error)**만으로 예상되는 것보다 크다는 것을 나타내며, 이는 다른 요인들이 효과 크기의 변동을 **조절(modulating)**하고 있음을 시사합니다.

계통 발생 보정 모델

종 간의 **계통 발생적 상관관계(phylogenetic correlation)**를 설명하기 위해, **종(species)**을 무선 요인으로 포함하고, rma.mv 함수의 $R$ 인수에 **종 계통 발생 상관 행렬(Phylogenetic Correlation Matrix)**을 지정하여 모델을 실행했습니다:

M_2 \leftarrow \text{rma.mv}(\text{PooledEffectSize}, V_i, \text{random} = \text{list}(\sim 1 | \text{CaseStudy}, \sim 1 | \text{species}), R = \text{list}(\text{species} = \text{PhylogeneticCorrelationMatrix}), \text{data} = \text{Data})

이상치 및 가중치 처리

잎 형태, 식물 할당, 성능 특성 유형에서 평균보다 높은 효과 크기 값(즉, 이상치(outliers))이 발견되었습니다. 비록 명확한 생태학적 설명은 부족했지만, 이 이상치들을 제외할 명확한 이유는 없었습니다. 일부 사례가 실제로 고도로 가소적인(highly plastic) 종/개체군을 나타낼 수 있지만, 높은 효과 크기가 **높은 분산(high variances)**과 연관되어 있을 수 있으며, 이는 추정치에 대한 신뢰도를 낮춥니다. 다행히 메타분석은 **분산의 역수(inverse of their variance)**로 효과 크기에 **가중치(weighting)**를 부여함으로써 이 문제를 처리합니다(Borenstein et al., 2009).

2. 기후 및 위도 변수의 영향 평가

위도, 계절적(연간 온도 범위 및 강수량 계절성) 및 연간 기후 변동성(연간 온도 및 강수량 변동)이 **표현형적 가소성의 크기(magnitude of phenotypic plasticity)**에 미치는 영향을 평가하기 위해, rma.mv 함수를 사용한 무선 효과 메타분석을 수행했으며, 사례 연구는 무선 요인으로 지정되었습니다.

위도, 연간 온도 범위, 강수량 계절성 및 연간 온도 및 강수량 변동은 개별 모델에서 **조절 변수(moderator variables)**로 지정되었으며, **이질성 검정( $Q$ )**이 수행되었습니다.
모델은 각 특성 유형별로, 기후 요인과 기타 요인에 대한 반응별로 개별적으로 실행되었습니다.
모든 모델은 종을 무선 요인으로, 그리고 관련 계통 발생 상관 행렬을 포함하여 종의 계통 발생적 비독립성을 설명했습니다.

3. 평균 기후 조건 및 스트레스 조건의 영향 평가

선형 관계 (Linear Relationships)

**MAT (평균 연간 온도)**와 **MAP (평균 연간 강수량)**가 표현형적 가소성과 관련이 있는지 평가하기 위해 **선형 모델(linear models)**이 사용되었습니다.

선형 관계는 무선 효과 메타분석을 사용하여 검정되었으며, 사례 연구는 무선 요인, MAT 및 MAP는 개별 모델의 조절 변수로 사용되었습니다.

비선형 관계 (Nonlinear Relationships)

스트레스 조건(stressful conditions)(낮은 MAP 및 극단적인 MAT)이 표현형적 가소성의 **급격한 감소(abrupt declines)**와 관련이 있는지 평가하기 위해 **비선형 모델(nonlinear models)**이 사용되었습니다.

MAT 및 MAP와 표현형적 가소성 간의 비선형 관계는 위와 유사한 무선 효과 메타분석을 사용했지만, **제한적 큐빅 스플라인(restricted cubic splines, rcs)**을 사용하여 검정되었습니다.
모델마다 **네 개의 마디(knots)**가 **등간격 분위수(equally spaced quantiles)**를 사용하여 지정되었습니다(Harrell, 2001).
rms 패키지(Harrell, 2020)의 rcs 함수가 무선 효과 메타분석 내에서 제한적 큐빅 스플라인을 구현하는 데 사용되었습니다.
이 모델들 역시 각 특성 유형별, 기후 요인 및 기타 요인에 대한 반응별로 개별적으로 실행되었으며, 종의 계통 발생적 비독립성이 보정되었습니다.

4. 모델 비교

계통 발생적으로 통제된(Phylogenetically controlled) 유의미한 모델들은 **아카이케 정보 기준(Akaike Information Criterion, AIC)**을 사용하여 비교되었습니다. **AIC 값의 차이가 $\mathbf{\ge 2}$ **인 경우, AIC 값이 더 낮은 모델이 다른 모델보다 유의미하게 더 우수한(significantly better) 것으로 간주되었습니다.

RESULTS (결과)

1. 전반적인 가소성 및 계통 발생 신호

가소성의 유의성

식물 종들은 고려된 다섯 가지 특성 유형 모두에서 기후 관련 요인과 기타 요인에 대한 반응으로 유의미한 표현형적 가소성을 보였습니다(그림 2, 표 S2). 그러나, 기후 관련 요인에 대한 반응에서 종 간의 **계통 발생적 연관성(phylogenetic relatedness)**을 고려한 후에는, 식물은 어떤 특성 유형에서도 유의미한 가소성을 유지하지 못했습니다(그림 2a). 이는 **관련된 분류군(related taxa)**이 유사한 수준의 표현형적 가소성을 보인다는 것을 시사합니다. 하지만, 계통 발생 신호(phylogenetic signal) 분석은 **생리적 특성(physiological traits)**의 가소성에서만 유의미한 값을 감지했습니다(표 S5).

이와 대조적으로, **기타 요인(비기후적 요인)**에 대한 반응에서는 종 간의 계통 발생적 연관성을 고려한 후에도 모든 특성이 유의미한 가소성을 유지했습니다(그림 2B). 이에 따라, 기타 요인에 대한 가소성은 어떤 특성 유형에서도 계통 발생 신호가 발견되지 않았습니다(표 S5). 두 가지 유형의 요인에 대한 반응 모두에서 모든 특성에서 연구 사례 간의 **유의미한 이질성(significant heterogeneity)**이 존재했습니다(표 1).

2. 위도 및 계절 변동성의 영향

위도의 영향

위도가 높은 지역의 식물이 기후 관련 요인(표 1, 그림 3i) 또는 기타 요인(표 2, 그림 S4i)에 대해 더 큰 가소성을 보인다는 증거는 발견되지 않았습니다.
기후 관련 요인에 대한 생리적 특성의 가소성은 위도와 유의미하게 연관되었으나, 결과는 낮은 위도에서 더 큰 가소성을 시사했습니다(그림 3i). 이러한 역 상관관계는 종 간의 계통 발생적 연관성을 고려한 후에도 유의미하게 유지되었습니다(표 1).
기타(비기후적) 요인에 대한 가소성은 평가된 어떤 특성에 대해서도 위도 증가 또는 감소와 연관되지 않았습니다(표 2, 그림 S4i). 단, 기타 요인에 대한 잎 형태의 가소성은 위도가 증가함에 따라 감소하는 것으로 나타났으나, 이 결과는 계통 발생적 연관성을 통제한 후에는 유의미하지 않게 되었습니다(표 2).

계절 변동성의 영향

강수량 또는 온도의 계절적 변동과 연관된 증가된 표현형적 가소성 사례는 발견되지 않았습니다(표 S6, 그림 S5).
**연간 온도 범위(Temperature annual range)**가 증가하면 기후 관련 요인에 대한 생리적 가소성은 감소하는 것과 연관되었습니다(표 S6, 그림 S5).
연간 온도 범위는 성능 특성(performance traits)의 가소성 증가와 유의미하게 연관되었으나, 계통 발생적 연관성을 통제한 후에는 유의미하지 않게 되었습니다(표 S6).
기후 관련 요인에 대한 잎 형태의 가소성과 강수량 계절성 사이에는 음의 관계가 발견되었으나, 계통 발생적 보정 후에는 유의미하지 않게 되었습니다(표 S6).
기타(비기후적) 요인에 대한 표현형적 가소성은 온도 또는 강수량의 계절적 변동과 유의미한 연관성이 발견되지 않았습니다(표 S6, 그림 S5).

3. 연간 변동성의 영향

**연간 강수량 변동(Inter-annual variation in precipitation)**은 **식물 할당(plant allocation)**의 가소성과 양의 상관관계를 보였습니다. 반면, 연간 온도 변동은 기후 요인에 대한 표현형적 가소성과 관련이 없었습니다(표 1, 그림 3ii).
연간 강수량 변동은 초기에는 잎 형태 및 크기의 가소성과 음의 상관관계가 있는 것으로 나타났으나, 계통 발생적 연관성을 통제한 후에는 두 경우 모두 유의미하지 않게 되었습니다(표 1).
기타(비기후적) 요인에 대한 가소성과 연간 온도 또는 강수량 변동 사이의 양의 연관성에 대한 증거는 없었습니다(표 2, 그림 S4). 오히려 성능의 가소성은 연간 강수량 변동과 음의 상관관계를 보였습니다(그림 S4).
잎 형태의 가소성은 연간 온도 변동과 음의 상관관계가 있었으나, 계통 발생을 통제한 후에는 유의미하지 않게 되었습니다(표 2).

4. 평균 기후 조건 및 스트레스의 영향

평균 연간 강수량(MAP) 및 **평균 연간 온도(MAT)**와 식물 표현형적 가소성 사이의 유의미한 연관성이 발견되었으며, 스트레스 조건 하에서 표현형적 가소성이 제한된다는 몇 가지 증거도 확인되었습니다(표 1, 그림 3iii).

평균 온도 (MAT)의 영향

MAT는 생리적 가소성과 양의 상관관계를 보였습니다.
MAT와 생리적 가소성 간의 비선형 연관성은 온도가 $\mathbf{7^{\circ} \text{C}}$ 이하로 떨어질 때 가소성이 유의미하고 급격하게 감소함을 보여주며(표 1, 그림 3iii), 이는 **냉해 스트레스(cold-stress)**가 생리적 특성의 가소성을 제한함을 시사합니다.
추가적으로, MAT의 **중간 및 높은 수준( $>20^{\circ} \text{C}$ )**에서는 생리적 특성의 가소성이 유의미하게 증가하는 것이 관찰되었습니다(표 1, 그림 3iii). 이 결과는 종의 계통 발생적 연관성을 고려한 후에도 변하지 않았습니다(표 1).
MAT는 또한 잎 형태 및 크기의 표현형적 가소성과 양의 상관관계를 보였으며(표 1, 그림 3), 특히 크기의 가소성은 낮은 평균 연간 온도(약 $0^{\circ} \text{C}$ )에서 영(zero)에 가까워지는 경향을 보였습니다.

기타 요인에 대한 스트레스 영향

**기타 요인(비기후적)**에 대한 식물의 가소적 반응을 스트레스 조건이 제한한다는 증거는 잎 형태의 가소성을 제외하고는 거의 없었습니다.
잎 형태의 가소성은 일반적으로 온도가 낮아짐에 따라 감소하는 것으로 나타났으나(그림 S2iii), 비선형 모델은 $15^{\circ} \text{C}$에서 가장 높고 이보다 높거나 낮은 온도 쪽으로 갈수록 감소함을 시사했습니다(표 2, 그림 S2iii).

5. 모델 비교 (생리적 가소성)

잎 형태, 식물 할당, 크기의 가소성은 단 하나의 기후 변수와만 유의미하게 연관되었고, 성능의 가소성은 어떤 변수와도 연관되지 않아 모델 비교가 불필요했습니다.

생리적 가소성을 예측하는 모델들만이 비교되었습니다. 생리적 가소성을 예측하는 여섯 가지 유의미한 모델 중에서, 비선형 MAT 적합도를 포함하는 모델( $\text{AIC} = 100.4$ )이 선형 MAT 적합도( $\text{AIC} = 114.8$ ), 위도( $\text{AIC} = 113.9$ ), 연간 온도 범위( $\text{AIC} = 114.1$ ), 그리고 선형 및 비선형 MAP 적합도( $\text{선형}: \text{AIC} = 116.8, \text{비선형}: \text{AIC} = 117.7$ )를 포함하는 모델들보다 더 우수했습니다. 이는 더 낮은 AIC 값과 더 낮은 **잔여 이질성( $Q_E$ )**으로 입증되었습니다(표 1).

DISCUSSION (논의)

이 연구는 식물 **표현형적 가소성(phenotypic plasticity)**의 **생물지리학적 패턴(biogeographical patterns)**에 관한 주요 가설들을 전 지구적이고 다종(multi-species)적인 규모에서 최초로 검증한 것입니다.

1. 기후 변동성 및 위도의 영향 🌍

종 간의 계통 발생적 연관성을 고려한 결과, 우리는 표현형적 가소성을 증진시키는 데 있어 기후 변동성의 역할에 대한 **일부 지지(some support)**를 발견했습니다(Alpert & Simms, 2002; Vázquez et al., 2017).

**연간 강수량 변동(inter-annual variation in precipitation)**만이 식물 할당(plant allocation) 가소성과 양의 상관관계를 보이며 이를 입증했습니다(그림 3ii). 즉, 해마다 강수량 변동이 심한 지역의 식물은 자원 배분 전략을 더 유연하게 변화시키는 능력을 진화시켰습니다.
온도와 강수량의 계절적 변동(그림 S5)이나 연간 온도 변동은 어떤 특성 유형에서도 가소성 증가와 연관되지 않았습니다(그림 3ii).
**위도와 표현형적 가소성 사이의 예상된 양의 관계(positive relationship)**와는 대조적으로(예: Molina-Montenegro & Naya, 2012), 온도 계절 변동과 위도는 생리적 가소성의 감소와 연관되었습니다(각각 그림 S5 및 그림 3i).

2. 평균 기후 조건 및 스트레스의 제한 효과🌡️

잎 형태, 생리, 크기의 가소성은 **평균 연간 온도(MAT)**와 양의 상관관계를 보였습니다.
특히, 낮은 MAT 조건( $\sim 7^{\circ} \text{C}$ 이하)에서 생리적 특성의 표현형적 가소성에 대한 제한(limits) 증거를 발견했는데(그림 3iii), 이는 **냉해 스트레스(cold-stress)**가 식물의 생리적 유연성을 제약함을 시사합니다.
생리적 가소성은 **평균 연간 강수량(MAP)**과도 양의 상관관계를 보였습니다(그림 3iii). 이는 온화하고 자원이 풍부한 환경이 더 넓은 범위의 형태적/생리적 변화를 가능하게 한다는 가설과 일치합니다.

3. 기후 요인과 기타 요인에 대한 반응의 차이

종합적으로 볼 때, 기후 변동성, MAP, MAT는 5개 특성 유형 중 4개 특성 유형에서 기후 관련 요인에 대한 가소적 반응과는 연관성이 있었지만, 경쟁, 영양분, 빛과 같은 기타 요인에 대한 가소적 반응에는 거의 또는 전혀 영향을 미치지 않았습니다(표 2, 그림 S4).

이러한 결과는 식물의 적응 전략을 예측할 때, 기후 변수들이 가소성에 미치는 영향이 **환경 요인의 유형(기후 vs. 비기후)**에 따라 크게 달라지며, 가소성의 패턴이 특정 환경 압력에 맞추어 **특이적으로 진화(specifically evolved)**했을 수 있음을 시사합니다.

Climate variability and phenotypic plasticity (기후 변동성과 표현형적 가소성)

1. 기후 변동성과 가소성의 규모 의존성 📏

이론적 접근 방식과 투표 집계 메타분석(vote-count meta-analysis) 모두 **환경 변동성(environmental variability)**이 표현형적 가소성(phenotypic plasticity) 증가와 양의 상관관계를 가진다는 것을 보여주었습니다(Alpert & Simms, 2002; Vázquez et al., 2017). 그러나 본 연구에서는 이러한 관계를 뒷받침하는 제한적인 증거만을 발견했습니다.

이러한 결과의 차이는 관계가 검증되는 **규모(scale)**에서 비롯될 수 있습니다.

**지역 규모(regional scales)**에서 개체군을 비교할 때는 기후 변동성이 표현형적 가소성을 예측하는 **좋은 예측 변수(good predictor)**로 작용합니다(Carvajal et al., 2017 등).
그러나, **더 광범위한 지리적 규모(broader geographical scales)**에서 식물 종을 비교할 때는 이러한 관계가 반드시 성립하지 않습니다(그림 3ii). 광범위한 규모에서는 다른 생태학적 요인들의 단일 또는 결합 효과가 환경적 이질성의 영향을 **상쇄(offset)**할 수 있기 때문입니다.

본 연구에서는 **평균 연간 온도(MAT)**가 표현형적 가소성을 예측하는 더 나은 예측 변수로 나타났습니다. 흥미롭게도, **연간 강수량 변동(inter-annual variation in precipitation)**은 식물 할당(plant allocation) 가소성에 대해서만 증가와 연관되었는데, 이는 MAT와 연관되지 않은 두 가지 특성 유형 중 하나입니다(그림 3iii).

**성능 특성(performance traits)**의 가소성은 어떤 기후 변수와도 연관되지 않았는데, 이는 예상 밖의 결과는 아닙니다(Liefting et al., 2009). 이는 **기능적 특성(functional traits)**의 가소성이 환경 조건 전반에 걸쳐 성능 관련 특성의 **유지(canalisation)**를 가져올 수 있기 때문입니다(Richards et al., 2006).

2. 연내 변동성(계절성)에 대한 새로운 해석 🔄

이전의 고찰 연구들은 연내 및 연간 기후 변동이 표현형적 가소성 증가와 연관된다는 것을 발견했습니다(Matesanz et al., 2010; Vázquez et al., 2017). 이와 대조적으로, 우리는 연내(계절적) 변동이 표현형적 가소성과 연관된다는 증거를 찾지 못했습니다(그림 3ii).

단기적(계절적) 기후 변동은 생리적 특성과 같이 반응 속도가 빠른(fast response times) 특성에서 가역적 가소성(reversible plasticity) 증가를 선택하도록 작용한다고 여겨집니다(Alpert & Simms, 2002).
그러나, 본 연구에서는 생리적 가소성이 계절적 온도 변동과 함께 증가하기는커녕 감소하는 것으로 나타났습니다(그림 S5).
이는 계절 변동이 더 큰 지역의 더 낮은 온도 조건(그림 1a)에 의해 발생했을 가능성이 높으며, 이 낮은 온도는 생리적 가소성을 제한하는 요인으로 작용합니다(그림 3iii).
게다가, 계절적 기후 변동은 예측 가능한 특성 때문에 생활사 전략(life-history strategies)(예: 건조하거나 추운 기간을 피하기 위한 일년생 주기 또는 낙엽성)을 선택하도록 작용하는 것으로 알려져 있습니다(Pigliucci, 2001).

3. 위도의 예측력에 대한 재평가 📍

일부에서는 위도가 기후 변동성의 직접적인 추정치보다 **기후 변동성 구배(climatic variability gradient)**를 더 잘 나타낼 수 있으며, 따라서 위도가 표현형적 가소성을 예측하는 더 나은 변수여야 한다고 주장해왔습니다(Molina-Montenegro & Naya, 2012). 실제로 동물 연구에서는 위도와 종의 내성 범위(tolerance breadth) 및 표현형적 가소성 사이에 광범위한 지지 증거가 있습니다(Addo-Bediako et al., 2000 등).

특정 식물 종 내에서 이러한 관계를 지지하는 증거가 일부 있지만(Molina-Montenegro & Naya, 2012), 본 연구의 결과는 식물 종 전체를 아울러서는 그렇지 않음을 보여줍니다.
낮은 위도가 높은 위도보다 더 안정적이라는 일반적인 믿음은 부분적으로만 사실입니다. 온도 범위와 연간 온도 변동성은 낮은 위도 쪽으로 갈수록 감소하지만, 강수량 변동성에 대해서는 그렇지 않습니다(그림 1a).
동물 연구의 대부분이 **온도 내성 범위(temperature tolerance breadth)**에 초점을 맞추는 반면, 식물 연구는 **수분 가용성(water availability)**에 대한 반응에 중점을 두기 때문에, 동물과 식물에서 보고된 위도와의 연관성 차이가 발생했을 수 있습니다(표 S4).
더 중요하게는, 대부분의 특성 유형에서 MAP나 온도 변동성이 아닌 MAT가 식물 표현형적 가소성의 생물지리학적 패턴을 주도하는 기후 요인이었으며, 이는 생리적 가소성에서 발견된 위도와 가소성 간의 음의 연관성을 설명할 수 있습니다(그림 3i).

전반적으로, 결과는 위도를 **설명 변수(explanatory variable)**로 사용하는 것을 넘어, 식물의 **생태-진화적 전략(eco-evolutionary strategies)**을 유도하는 근본적인 환경 요인에 초점을 맞출 필요가 있음을 시사합니다.

Plasticity is higher under benign conditions and can be limited by stress (가소성은 온화한 조건에서 높으며 스트레스에 의해 제한될 수 있다)

1. 평균 기후 조건의 예측력 및 가소성의 감소 경향 📉

우리는 **평균 연간 온도(MAT)**가 **평균 연간 강수량(MAP)**보다 식물의 표현형적 가소성을 예측하는 데 더 나은 변수임을 발견했는데, 이는 식물 특성에 대한 이전 연구 결과와 일치합니다(Moles et al., 2014).

가소성은 더 추운 기후(colder climates) 쪽으로 갈수록 감소했으며(그림 3iii), 이는 이전 연구들(Emery et al., 1994; Atkin et al., 2006b 등)이 보여준 더 추운 지역의 종 및/또는 개체군에서 낮은 표현형적 가소성이 나타난다는 결과와 일치합니다.
이러한 경향은 온도에 대한 표현형적 가소성이 식물에서 일관되게 증가하도록 선택되지 않는 이유를 설명할 수 있습니다(Arnold et al., 2019). 실제로, Nicotra et al., (2015)은 낮은 고도에서는 가소성 증가에 대한 선택을, 높은 고도에서는 가소성 증가에 대한 **선택에 반하는 증거(selection against)**를 발견했습니다.

더 춥고 건조한 조건(그림 3iii), 그리고 저조도 및 영양분 결핍 조건 하에서 표현형적 가소성이 감소하는 패턴은 스트레스가 많거나 자원이 부족한 환경의 종들이 기후 변화와 관련된 **극한 기후 현상(extreme climatic events)**의 증가에 대처할 능력이 더 낮을 수 있음을 시사합니다(Thompson et al., 2013).

2. 온화한 조건에서의 높은 가소성 및 생리적 요인 🌱

더 높은 MAT 및 MAP에서 관찰된 더 큰 표현형적 가소성은 부분적으로 이러한 조건 하에서 촉진되는 더 빠른 대사 및 성장 속도로 설명될 수 있습니다(Atkin et al., 2006a). 또한, **온화한 조건(benign conditions)**은 더 넓은 범위의 **형태적 및 생리적 변이(morphological and physiological variation)**를 허용하고(Hulshof et al., 2013), 결과적으로 더 큰 표현형적 가소성을 가능하게 합니다.

반면, 더 추운 조건에서의 낮은 표현형적 가소성 수준은 가소성 비용(plasticity costs) 때문일 수 있습니다.

많은 연구가 가소성 비용이 **무시할 만하거나 낮다(negligible or low costs)**고 보고하지만(Wang et al., 2018), 이는 방법론적 문제(methodological issues) 때문일 수 있습니다(Auld et al., 2010).
가소성 비용에 대한 현재의 증거는 스트레스 조건 하에서 더 자주 감지되며 더 높다는 것을 시사합니다(Van Buskirk & Steiner, 2009).
가소성 비용은 특성에 따라 다를 것으로 여겨지며, 생리적 특성의 가소성이 형태적 가소성보다 비용이 적고, 따라서 스트레스 조건 하에서도 높게 유지될 것으로 가정되었습니다(Grime & Mackey, 2002). 그러나, 우리의 연구는 생리적 가소성이 낮은 MAP 조건에서 감소하고 더 추운 조건에서 제한된다는 것을 발견했습니다(그림 3iii).

3. 스트레스 하에서의 가소성 제한 기작 🛑

가소성 비용은 스트레스 조건 하에서 요구되는 극단적인 특성 값을 가소적 표현형이 생성하지 못할 때 발생하거나(Wang et al., 2018), 또는 유지 및 생산 비용이 스트레스 조건 하에서 더 명확해질 때 발생할 수 있습니다(Steinger et al., 2003).

게다가, 스트레스 조건 하에서 표현형적 통합(phenotypic integration)(특성 간 상관관계 정도)의 증가가 종종 관찰되며(García-Verdugo et al., 2009), 이는 더 낮은 표현형적 가소성을 초래할 수 있습니다(Gianoli, 2003).
일반적으로, 자원 부족 또는 스트레스 환경에서 가소성의 비용이 이점을 상회할 때, 표현형적 가소성에 대한 제한이 발생할 수 있으며(van Kleunen et al., 2000), 이는 낮은 MAT에서 관찰된 생리적 가소성 제한과 같은 사례입니다(그림 3iii).

4. 낮은 온도의 직접적인 제한 효과: 냉해 스트레스 ❄️

표현형적 가소성에 대한 제한은 오랫동안 인식되어 왔습니다(DeWitt et al., 1998; Schlichting, 1986).

우리는 **낮은 MAT( $<5^{\circ} \text{C}$ )**가 생리적 특성에서 식물의 표현형적 가소성을 제한한다는 것을 발견했습니다(그림 3iii).
**냉각 온도(Chilling temperatures)**는 식물의 **대사(metabolism)**를 억제하여 광합성 및 호흡과 같은 생리적 과정에 직접적인 부정적 영향을 미치는 것으로 알려져 있습니다(Berry & Bjorkman, 1980).
마찬가지로, 낮은 온도는 성장 반응도 제한할 수 있으며(Atkin et al., 2006a), 이는 $0^{\circ} \text{C}$ 이하의 온도에서 **크기 가소성(size plasticity)**이 영(zero)에 가까워지는 경향을 보이는 이유를 설명할 수 있습니다(그림 3iii).

이러한 낮은 온도에 의해 부과되는 생리적 가소성의 제한은 식물 종 간에 **내한성(cold tolerance)**에 대한 변이가 **내열성(heat tolerance)**에 대한 변이보다 더 큰 이유를 설명할 수 있습니다(Araújo et al., 2013).

더 따뜻한 조건 하에서의 더 큰 표현형적 가소성은 식물의 적응을 용이하게 하여, 종들이 유사한 **목표 표현형(target phenotypes)**에 도달하기 때문에 종 간의 차이가 감춰지게 됩니다(Henn et al., 2018).
반면, 감소된 표현형적 가소성으로 인해 더 추운 조건 하에서는 종 간의 차이가 더 뚜렷하게 나타날 수 있습니다(Henn et al., 2018).
따라서, 내한성은 표현형적 가소성보다는 **개체군 분화(population differentiation)**를 통한 **국지적 적응(local adaptation)**에 의해 주로 결정될 가능성이 높습니다.

Climatic conditions do not select—or limit— plasticity to other (non-climatic) factors (기후 조건은 기타 (비기후적) 요인에 대한 가소성을 선택하거나 제한하지 않는다)

1. 비기후적 요인에 대한 가소성의 분리 🧩

전반적으로, 기후적 요인은 기타 비기후적 요인에 대한 식물의 증가된 가소적 반응과 연관되지 않았습니다(표 2).

식물은 일반적으로 다양한 자원 포획을 극대화하거나 상이한 스트레스원에 대처하기 위해 유사한 전략을 사용하며, 이러한 환경 요인들에 대한 반응이 통합되어 있다고 여겨집니다(Chapin et al. 1993; Reich, 2014). 이에 따라, 일부 특성(traits)은 기후 관련 요인과 기타 요인 모두에 대해 가소성을 보일 것으로 예상될 수 있습니다. 예를 들어, **특정 잎 면적(SLA)의 감소(더 단단한 잎)**는 **초식(herbivory)**과 **낮은 수분 가용성(lower water availability)**에 대한 기능적 반응이므로, 수분 가용성과 초식에 대한 가소성이 연관될 수 있습니다(Pugnaire & Valladares, 2007).

그러나 우리의 연구는 비기후적 요인에 대한 표현형적 가소성이 기후적 요인에 대한 가소성과 유사한 기후 변수와 연관되어 있다는 증거를 극히 제한적으로만 발견했습니다 (오직 하나의 일관된 연관성만 확인됨, 표 1, 2). 이는 가소성이 **특성 및 요인 의존적(trait- and factor-dependent)**이라는 일반적인 전제와 일치합니다(Sultan, 2000).

2. 가소성 발현의 핵심: 구체적인 유발 신호 (Cues) 📣

변동성이 크고 **온화한 기후(variable, benign climates)**의 식물들이 기후 관련 요인에는 **고도로 가소적(highly plastic)**이지만(표 1), 기타 요인에 대해서는 가소적이지 않은 것으로 보입니다. 이는 **구체적인 유발 신호(specific triggering cues)**의 부족 때문일 가능성이 높습니다(Ballaré, 1999).

**유발 신호(Cues)**는 일반적으로 매우 구체적입니다(예: Krouk et al., 2009). 신뢰할 수 없는 신호는 **비적응적 반응(non-adaptive responses)**을 유발하여 표현형적 가소성의 비용을 증가시키고 개체군 멸종 가능성을 높일 수 있습니다(DeWitt et al., 1998).
환경이 점차 예측 불가능해지고 있는 기후 변화 상황(Nicotra et al., 2010)과 관련하여, 식물의 가소적 반응을 예측할 때는 이러한 유발 신호를 이해하는 것이 중요합니다.

3. 스트레스에 의한 가소성 제한의 특이성 🤏

우리는 스트레스 조건이 기타(비기후적) 비생물적 및 생물적 요인에 대한 표현형적 가소성을 제한한다는 증거를 거의 찾지 못했습니다(표 2).

스트레스 조건 하에서 식물은 일반적으로 낮은 표현형적 가소성과 연관된 **자원 보존 전략(resource conservative strategies)**을 채택한다고 여겨집니다(Grime, 1977). 그러나 이는 기후 요인에 대한 식물의 반응의 경우에만 적용되는 것으로 보입니다.
낮은 수분 가용성이나 낮은 온도가 다른 요인에 대한 식물의 가소적 반응을 제한한다는 연구 결과는 많지만(Sánchez-Gómez et al., 2006), 이러한 연구들의 대부분은 건조하거나 추운 조건이 빛에 대한 식물의 가소적 반응에 미치는 영향을 평가하며, 다른 요인에 대한 영향은 거의 다루지 않습니다(Valladares et al., 2007 고찰).
이는 표현형적 가소성에 대한 **비생물적 한계(abiotic limits)**가 일반화되어 있지 않고, 오히려 요인 의존적일 수 있음을 시사합니다.
반면, 생물적 상호작용에 의해 부과되는 생태학적 한계는 더 광범위하게 나타나며, 생물적 요인이 빛, 수분 가용성, 토양 영양분 등에 대한 식물의 반응을 제한하는 사례가 존재합니다(Callaway et al., 2003; Valladares et al., 2007). 비생물적 및 생물적 요인이 언제 식물의 표현형적 가소성을 제한하는지 이해하기 위해서는 더 많은 연구가 필요합니다.

4. 비기후적 요인에 대한 높은 가소성 및 진화적 배경 🌳

식물은 기타(비기후적) 비생물적 및 생물적 요인에 대한 반응에서 고도로 가소적이었으며(그림 2b), 이는 기후 요인에 대한 반응보다 더 높았고, 종의 계통 발생적 연관성을 통제한 후에도 유의미한 가소성을 유지했습니다(그림 2, 표 S2).

이는 비기후적 요인에 대한 가소성의 진화가 기후 요인에 대한 가소적 반응보다 **진화적 역사(evolutionary history)**에 의해 덜 제약받을 수 있음을 시사합니다(McKitrick, 1993).
그러나, 우리는 기후 요인에 대한 생리적 가소성을 제외하고는(표 S5), 가소성이 **계통 발생적으로 보존된 특성(phylogenetically conserved trait)**이라는 증거를 거의 찾지 못했습니다(Davis et al., 2010 등과의 대조).
비기후적 요인에 대한 더 강한 가소적 반응은 이러한 요인들이 작은 공간 규모에서 높은 변동성을 가지기 때문일 수 있으며(Baythavong, 2011), 이는 식물이 반응할 수 있는 중요한 이질성(heterogeneity)의 원천을 생성하여 기후 요인보다 더 강한 가소적 반응을 초래합니다.

기후 변화 및 기타 전 지구적 변화 유발 요인에 대한 식물의 가소적 반응을 이해하고 더 잘 예측하기 위해서는 예측 모델에 비기후적 이질성의 원천을 포함하는 것이 필수적입니다(Matesanz et al., 2010).

CONCLUSIONS (결론)

연구의 주요 기여 및 새로운 예측 프레임워크 제안

표현형적 가소성의 일반적인 패턴에 대한 연구는 오랫동안 **기후 변동성(climatic variability)**을 주요 예측 변수로 삼아왔습니다. 그러나 본 연구는 **전 지구적 규모(global scale)**에서 기후 변동성의 관련성에 대한 증거를 거의 발견하지 못했습니다. 따라서, 우리가 표현형적 가소성의 **생물지리학적 패턴(biogeographical patterns)**을 예측하는 프레임워크를 구축하려면 다른 요인들을 포함해야 합니다.

본 연구는 다음의 두 가지 중요한 시사점을 강조합니다.

표현형적 가소성 패턴에 대한 **설명 변수(explanatory variables)**로서 위도(latitude)와 기후 변동성을 넘어서 보아야 할 필요성.
상이한 비생물적(abiotic) 및 생물적(biotic) 요인에 대한 가소적 반응을 제한할 수 있는 요인들을 포함해야 할 필요성.

기후 변화 적응 모델의 개선 필요성

표현형적 가소성은 사용 가능한 데이터 부족이나 예측 프레임워크의 부재로 인해 종의 **생태적 지위 반응(species niche responses)**을 기후 변화에 맞춰 모델링할 때 거의 포함되지 않습니다(Chevin et al., 2010; Valladares et al., 2014 참조).

본 연구는 표현형적 가소성의 전 지구적 생물지리학적 패턴에 대한 이해를 증진시키고, 포괄적인 예측 프레임워크를 구축하는 데 기여하며, **연구 격차(research gaps)**를 강조합니다. 이러한 지식은 식물 종이 기후 변화 및 기타 **전 지구적 변화 유발 요인(global change drivers)**에 **적응할 수 있는 잠재력(potential to adapt)**을 이해하는 데 매우 중요합니다(Matesanz et al., 2010; Valladares et al., 2014).

주요 결론 요약

핵심 발견	학술적 시사점
기후 변동성의 예측력 제한	전 지구적 규모에서 가소성을 예측하는 데 MAT (평균 연간 온도)와 같은 평균 기후 조건이 기후 변동성보다 더 중요할 수 있음을 시사.
스트레스에 의한 가소성 제한	특히 낮은 MAT 조건( $<5^{\circ} \text{C}$ )에서 생리적 가소성이 제한되는 것을 확인하며, 가소성의 진화적 비용 및 한계를 예측 모델에 포함해야 할 필요성을 강조.
비기후적 요인의 중요성	식물의 가소성이 기후 관련 요인보다는 경쟁, 빛, 영양분 등 비기후적 요인에 대해 더 강하게 나타나며, 이질성의 원천이 작은 공간 규모에서 비롯됨을 강조.
연구 프레임워크의 확장	향후 기후 변화 예측 모델은 위도와 기후 변동성 외에 평균 기후 조건과 스트레스 한계(stress limits)를 반드시 고려해야 함.

이 연구는 연구하시는 산림치유학 분야에서 산림 식물의 환경 적응 메커니즘을 이해하고, 변화하는 기후 조건에 따른 치유의 숲 조성 및 관리 전략을 수립하는 데 중요한 학문적 토대를 제공할 것입니다.

박조옹 블로그